1.1

Introduction

Interlimb coordination is an outcome of spatiotemporal coupling of movements that occur between the four limbs. Goal-directed daily tasks need skillful bimanual coordination of both the upper limbs . Human locomotion also needs modulated interlimb coordination between all the four limbs . The neural coordination between the limbs may be referred to as neural coupling. A task-dependent neural coupling of the upper and lower limbs enables the arms to couple during gait but the same gets decoupled during voluntary arm and leg movements . Thus, the coordination can also be considered an ability to sustain a context- and phase-specific recurring association between different body parts and joints in spatiotemporal dimensions .

Central pattern generators (CPGs), a functional network of spinal neurons, coordinate and regulate the rhythmic movements of arms and legs during locomotion . Neural mechanisms are common across similar rhythmic tasks such as walking and stepping . Neural coupling exists for the spatiotemporal dimensions of movement. CPGs and the dominant brain hemisphere regulate the temporal aspect; whereas the corpus callosum controls the spatial attribute of movement . Thus, distributed brain areas are responsible for task-specific interlimb coordination .

A neural cross-talk exists between two brain hemispheres to communicate for a coordinated movement pattern. The coupling between two sides of the brain constrains and modulates the task-specific actions in a different environmental context . There is an interhemispheric synchronization that controls coupled bimanual movements for both the upper and lower limbs . Coordinated bimanual movement is the result of the suppression of interference between two hemispheres. Such coupling between the hemispheres has an important role during learning a novel bimanual task such as playing the piano .

The upper limbs interact with the lower limbs contextually during standing and walking . For instance, both catching a ball in the standing position and walking while carrying a bag require different interactions between the limbs. Rhythmic movements of the upper limbs enhance the lower limb neuromuscular recruitment . The limbs exhibit task-specific, skilful, and efficient interlimb coordination. However, the coordination is impaired during either nonfunctional or single limb performance .

The distributed network of neuronal synchronization and desynchronization is responsible for disrupting the interlimb coordination in conditions such as poststroke hemiparesis . Poststroke subjects retain a close interaction between the affected and less-affected sides; however, there is a reduction of interlimb movement patterns during bimanual performance . The altered movement pattern leads to bimanual asymmetries and task-specific impairments. The impairments warrant intervention to induce better motor and functional recovery than that achieved by the existing method .

Interlimb neural coupling persists even after a stroke. Hence, the coupling and spinal contribution for rhythmic movements can be utilized in stroke rehabilitation . The rehabilitation may incorporate bilateral upper and lower limbs movements simultaneously or consecutively to facilitate interlimb coordination . Repetitive bimanual coordinated movements may enhance motor function and encourage activity-dependent neural plasticity . The objective of the present review was to understand the interlimb coordination and neural coupling and its implication in poststroke hemiparesis.

1.2

Neural coupling and interlimb coordination

Interlimb coordination, an important aspect of motor control, is achieved through spatiotemporal coupling of limb movements . It is an interaction in segmental kinematics, joint dynamics, and muscle activity. In other words, it refers to the movements that require rhythmic, sequential and simultaneous use of both the body sides. It may be classified into bimanual coordination and hand-foot coordination. Bimanual coordination is a skilled interlimb coordination of two arms in any bimanual task. It also requires intra- and interlimb coordination (integration and sequencing of action within and between the limb/s, respectively) for a successful task performance. For example, throwing a large ball, and using the fork and knife simultaneously for eating . Hand-foot coordination is a simultaneous coupling of either the ipsilateral or contralateral side or both the body sides; for instance, the use of hands and feet during driving a car. Thus, interlimb coordination is a repertoire of skills ranging from simple daily activities to complex coordinated tasks. The neural coupling exists despite biomechanical constraints .

Interlimb coupling exists from the prenatal period to childbirth and it is transformed from reflexive to goal-directed and voluntary movement during further development . An infant exhibits interlimb neural coupling in the form of mirror movements, involuntary movements of one side of the body; this occurs by the mirroring of voluntary movements on the opposite side. This could be due to immature corpus callosum among infants . However, after maturation of the corpus callosum, an individual exhibits the ability to voluntarily couple and decouple movements of the limbs.

Activities such as dancing, swimming, marching, wearing a pair of trousers in the standing position, using the upper limbs for throwing an object while walking, and waving the hands during running require modulated interlimb coordination of all four limbs. However, the coordination may be different among the activities due to condition specific neuromechanisms .

The neural coupling and interlimb coordination concepts can be utilized for muscle activation. In their study, Huang H.J. and Ferris D.P. (2009) investigated coupling between all four limbs during movements in different directions. Sixteen healthy subjects (age range 18–29 years) performed recumbent stepping in various combinations (active, passive, and maximal muscle effort of one limb) of the upper and lower limb movements using a computer-controlled recumbent stepper (frequency, 1.25 meter/second). Activity of 16 muscles (four muscles from each limb) was recorded using EMG (20–450 HZ). It was observed that the active upper limb efforts induced muscle activation of the passive lower limbs whereas this was not observed during the simultaneous upper and lower limb movements. Further, single upper limb maximal effort enhanced the ipsilateral lower limb muscle activation .

The coupling gets affected by the speed of movement; for instance, change in arm swing pattern and speed during running compared with walking. Kao P.C. and Ferris D.P. (2005) explored the upper limb activity on the lower limb neuromuscular activation at four different speeds (30 to 120 steps/minute). The muscle activation increased with the stepping speed .

Simultaneous and rhythmic arm and leg movements have excitatory effects on locomotor tasks in healthy individuals . However, the upper limb movements reduced the lower extremity spinal reflex excitability . On the contrary, the decoupling of one limb movement exerts inhibitory effects on the other limb. For instance, the unilateral lower extremity movement cannot be performed with similar muscle synchronization as with the bilateral movement .

The bimanual upper limb movements for goal-directed tasks and lower limb movements during walking require different coordination modes. The symmetrical (inphase) mode occurs when similar muscle groups act simultaneously on both the sides, whereas the parallel (antiphase) mode happens when the muscle groups acts alternatively on both the sides; for example, simultaneous (inphase) or alternative (antiphase) flexion and extension of the elbows on both the sides. The inphase is more accurate and stable than the antiphase. Deviation from the inphase or antiphase requires extensive practice to develop interlimb coordination; for instance, learning novel activities. The bimanual upper limbs goal-directed movements usually require the inphase whereas the lower limb movements during gait utilize the antiphase mode .

1.3

Neural structure responsible for the coupling

Corpus callosum, a unique feature of the mammalian brain is the most commonly known neuroanatomical structure for interhemispheric communication. However, the corpus callosum is not the only structure that is responsible for bilateral coordination. The ipsilateral brain via lateral and ventral tracts plays an indirect role in bimanual movements. The role of the corpus callosum is vital in tasks that require intensive bimanual coordination . The callosum regulates the spatial aspect of a coordinated movement . It comprises uneven structured fibers that carry information related to functional difference between the bilateral cortical areas. The fibers play a primary role in bimanual coordination by inducing synchronized neuronal firing and further information processing .

Further, interlimb coordination has a distributed neural control rather than specific brain areas . The motor cortex representations shared by both the upper and lower limbs mediates the coordination . Interlimb coordination for locomotion is mainly spinal cord dependent, whereas the bimanual upper limb movement is an outcome of distributed cortical coupling .

The supplementary motor area (SMA), a primary motor cortical region, is substantially responsible for the organization and control of interlimb coordination . The routine bimanual tasks cause network extension in the bilateral primary sensorimotor cortex (SM1), cingulate motor area, dorsal premotor cortex, and posterior parietal cortex . The supraspinal structures such as SMA, cerebellum, and mesencephalic locomotor region play an important role in coupling between the right- and left-arm CPGs . EEG studies demonstrated specific activation in SMA during bimanual movements. Thus, interlimb coordination may disrupt SMA lesions. Although the interhemispheric synchronization does not vary with the unimanual and bimanual tasks, it is related with the complexity of movements . The non-lesioned brain exhibits activation of the multiple motor areas in response to unimanual and bimanual movements. Thus, interhemispheric communication is of utmost importance to coordinate the multiple areas for successful motor performance . Furthermore, the interhemispheric connectivity is favorable to develop brain lateralization in humans, which keep them distinct from animals .

1.4

Neurophysiology of the coupling

Coordinated bimanual movement is the result of the suppression of interference and the intense neural coupling of two hemispheres . There is a neural cross-talk between two brains to enhance the interhemispheric communication. The neural network of one hemisphere is coupled to the network of the other hemisphere through the environmental information. The coupling between the hemispheres constrains and modulates the actions of an individual in different contexts, leading to a complex movement.

CPGs are also an important source of coupling, and they play an important role in rhythmic bilateral movements. These generators are functional networks of nerve cells that are found in the spinal cord, which produces specific, spontaneous, involuntary, and rhythmic movements. Such movements are needed for activities such as walking, and other similar tasks involve stepping . Further, there is a coupling of cervico-thoracal interneuronal circuits controlling the arm and leg movements during human locomotion . The pattern of arm to leg coordination during walking, creeping, swimming, and dancing tasks in humans is due to CPGs that are separately coupled for the upper and lower limbs . CPG activity also contributes to control the rhythmic arm movements. However, coupling between the legs through CPGs is stronger than between the arms. The strong coupling between the upper extremities indicates habitual use in a reciprocal pattern. The upper extremity use in daily tasks is usually bilateral; however, movements required for most of the tasks are asymmetrical and nonreciprocal .

Neural control of the rhythmic arm and leg movement is similar among common tasks. Loss of interhemispheric communication can disrupt complex movement patterns; however, CPGs may be intact and produce coupled rhythmic movement. These generators along with the dominant hemisphere usually control the temporal aspect of a coordinated movement .

Human beings perform infinite number of tasks with various permutation and combinations of movement patterns between all four limbs. Although neural constraints do not allow these combinations, practice skill learning for many days to years can help in overcoming those constraints. The neural ability to overcome the constraint depends on various factors such as context, cognition and meaningfulness of an activity. The coupling between hemispheres has an important role during the learning of a novel bimanual task. For instance, interlimb coordination for bimanual skilled finger movements during the use of the keyboard needs intense neural coupling .

1.5

Bimanual upper extremity tasks

The arms are strongly linked as a coordinated unit to the brain during a bilateral simultaneous movement. Moderate activation of the one arm or hand produces motor overflow to the other side . The terms “bimanual” and “bilateral” have been used interchangeably in literature . The bilateral tasks comprise dependent performance of both the hands together, either symmetrical or asymmetrical; for example, throwing or catching a large ball (symmetrical), opening a jar (asymmetrical). A bimanual task is an independent movement of each limb or hand simultaneously; for instance, using the fork and knife together for eating, reaching for two different objects with both the hands independently .

Bimanual coordination during goal-directed activities requires spatiotemporal regulation of the upper limb movement pattern. This regulation occurs despite neural constraints between two hemispheres. Information received through visual feedback enhances the control for bimanual functional tasks. The absence of visual feedback significantly increases the reaction time of the arms. However, visual feedback plays no role in movement direction during bimanual activities .

One hemisphere inhibits the other hemisphere during two different arm movements that are performed simultaneously. However, the interhemispheric inhibition changes to disinhibiton with practice of the bimanual task; for instance, beating a drum with both the hands. The bilateral simultaneous movement promotes interhemispheric disinhibition, enabling reorganization by the sharing of normal movement commands from the undamaged hemisphere. This disinhibition encourages the recruitment of undamaged neurons to form new task-relevant neural networks . Both neural and biomechanical interactions between and within the limbs permit completion of the bimanual movements . Further, the changes in motor pathway excitability during bilateral activation promote stable symmetric movements . It is easier to perform a task after adequate practice. The skillful movements place less demand on the cortical and subcortical systems. Haslinger B. et al. (2004) compared fMRI findings for bimanual movements in professional pianists with controls. The control subjects demonstrated stronger activation in anterior cingulated cortex, dorsal premotor cortex, both cerebellums, and right basal ganglia compared with the pianists. The finding strongly supports the development of rehabilitation protocols that emphasize the practice of bimanual tasks .

Further, there are restrictions in interlimb coupling during bimanual performance due to lateralization of the brain. Despite homologous muscles on both the sides, it is difficult to perform mirror symmetrical bimanual movements due to different joint controls between the arms. Dounskaia N. et al. (2010) conducted a study to investigate the difference between dominant and non-dominant arm in bimanual movements on 13 healthy right-handed subjects (five men and eight women: age 22.1 ± 3.2 years). Two experiments were performed: In experiment 1, bimanual symmetrical and asymmetrical circle was drawn at moderate to high frequency; in experiment 2, a bimanual drawing of ovals with four orientations was executed. The different movement trajectories of the limbs (bimanual asymmetry) were noted with an increase in frequency .

Both the hemispheres contribute differently to the proximal and distal upper limb. The proximal movements have more of bihemispheric representations compared with the distal movements. The representations are manifested as different neural mechanisms for the bimanual proximal arm and finger movements .

1.6

Locomotion

Locomotion in vertebrates and invertebrates is the most prominent example of interlimb coordination. Any locomotion such as walking, running, stair climbing, and swimming requires interlimb coordination and neural coupling . The coordination pattern adapts to the task demand .

Human locomotion has evolved from quadripedal animals. Crawling, a milestone of normal human development, is similar to that of animals. The analogous crawling features suggest a common underlying neural mechanism in humans and animals . In humans, during the developmental process, the quadripedal locomotion (crawling) progresses to bipedal walking. The bipedal human locomotion keeps the upper limbs (counterpart of forelimbs in animals) free to perform a variety of complex goal-directed tasks that keep the humans distinct from the animals. For safe and stable gait, interlimb coupling between both the upper and lower limbs is essential. The coupling also plays a role in anticipatory involvement of the upper limb during reduced vision locomotion .

During walking, the forward arm swing occurs with the backward swing of the contralateral leg. Contraction of the same upper limb muscles happens on restricting the arm swing . The arm muscle activation may be considered a residual function of quadrupedal locomotion .

The neural mechanism and coordination pattern remains common among all types of locomotion . Further, both intra- and interlimb coordination exists during walking, which can adapt in response to short-term training. Reisman S.D. et al. (2005) conducted a study on 21 healthy individuals (30.4 ± 8.6 years) to analyze adaptation of the intra- and interlimb pattern in a 10-minute session of split-belt treadmill walking at different speeds. Initially, all the subjects exhibited asymmetrical step lengths and transition from one leg to the other, which improved later. However, they perceived the reversed asymmetry post adaptation on tied belt walking. The interlimb adaptation was gradual, whereas intralimb adaptation was rapid without any post-training effect .

1.7

Issues in poststroke hemiparesis

1.8

Clinical implication in stroke rehabilitation

Motor rehabilitation in poststroke hemiparesis is always a challenge. Various traditional and contemporary rehabilitation approaches have been developed and researched to achieve motor and functional recovery. Although traditional approaches such as Brunnstrom, Bobath, Rood’s, and Proprioceptive neuromuscular facilitation (PNF) have some components of interlimb coordination, they lack a sound theoretical basis of coupling principles . Standard motor rehabilitation involves an eclectic mix of these approaches due to weak evidence for their effectiveness . In contrast to conventional methods, the most evident method for the upper limb, constraint-induced movement therapy (CIMT), does not utilize the interlimb-coupling concept . The coupling movements may be used as an adjunct to the evident protocols. Despite a reduction in speed and time, the movement of the affected side would get smoothened if it pairs with the less-affected side . The understanding of the interlimb neural coupling has a strong implication in stroke rehabilitation. There is a need to re-understand the existing methods and to develop new interventions to exploit the coupling concept. Fig. 1 is a proposed model depicting a relation between the limbs at neural level.

The right side hemiparesis due to left brain damage. Neural linkage between the left and right brain through Corpus callosum, and ipsilateral and contralateral fibers is illustrated. The arrows indicate the relation between all the four limbs (a: between right paretic upper limb and left less-affected upper limb; b: between the right paretic upper limb and right paretic lower limb; c: between the right paretic lower limb and left less-affected lower limb and d: between the left less-affected upper limb and left less-affected lower limb). R: right body side; L: left body side.

From traditional approaches, roods ontogenetic motor patterns (quadruped position, crawling), PNF upper and lower limb diagonal patterns, and Brunnstrom’s bilateral upper limb rowing are some of the techniques that may be used and evaluated for the coupling effect.

Contemporary methods such as bimanual training (upper limb) and BWSTT (lower limb) have some basis of the coupling effect. Bimanual upper limb training may be incorporated with goal-directed tasks involving the lower limbs as well; for instance, reaching and grasping bilateral object while getting up from the chair.

The BWSTT needs to be reanalyzed for split-belt and arm swing facility. Rather than simply practicing walking, functional walking such as carrying objects and reading the newspaper may be incorporated. The active upper limb movements may increase neuromuscular activation of the lower limbs . This would reorganize CPGs and modulate the supraspinal control, leading to a successful locomotion . Yang Y.R. et al. (2007) conducted a randomized trial on 25 chronic (> 12 months) ambulatory stroke subjects to examine the effectiveness of dual-task exercises on gait. The intervention comprises manipulating one or two balls (holding, bouncing and kicking) concurrently during walking. Apart from being safe and feasible, the findings were favorable for all gait variables except temporal asymmetry .

Virtual training (interactive simulation of an environment, providing 3-dimensional sensory feedback) and robotic therapy are other upcoming interventions in stroke rehabilitation . The training may be specifically programmed for utilizing coupling effects between all four limbs. Mechanical devices such as body weight-supported elliptical machine, recumbent stepper, and rowing machine and driving simulator may be investigated for improving intelimb neural coupling. Jackson K. et al. (2010) used elliptical training as an intervention based on interlimb coordination to improve the lower extremity function in three chronic stroke patients . The use of the elliptical machine involving all four limbs was safe and feasible. Although the findings exhibited no effect on the walking speed, the functional mobility, endurance, and balance improved variably . Further trials are needed to confirm the elliptical training effect in stroke.

Existing exercises should be redesigned while considering the inphase and antiphase modes of coordination.

1.9

Conclusion

There is sufficient evidence for interlimb neural coupling in humans. The role of spinal and distributed bilateral cortical control in association with the corpus callosum is established for the coupling movements. Both the goal-directed upper limb tasks and locomotion are based on neural coupling. The underlying neural mechanism for the coupling has a strong implication for motor therapies. Some of the conventional and contemporary approaches have the basis of interlimb coordination; however, they lack strong evidence for the coupling effect. Despite involvement of the iplesional side, most of the motor therapies focused on the contralateral side, which is either the upper or lower limb. The present evidence strongly suggests the role of interlimb coupling in stroke rehabilitation. There is a need to develop and investigate therapeutic protocol comprising coupling of all four limbs.

Disclosure of interest

The authors declare that they have no conflicts of interest concerning this article.

2.1

Introduction

La coordination inter-membres est le résultat du couplage spatio-temporel de mouvements qui font intervenir les quatre membres. La réalisation de tâches quotidiennes dirigées vers un but nécessite une excellente coordination bimanuelle des deux membres supérieurs . La locomotion humaine requiert la coordination modulée inter-membres des quatre membres . La coordination neuronale entre les membres peut être qualifiée de couplage neuronal. Un couplage neuronal, qui dépend de la tâche à réaliser pour les membres supérieurs et inférieurs, permet aux bras d’associer leurs mouvements au cours de la marche mais ce couplage s’arrête lors de mouvements volontaires des bras et des jambes . Ainsi, la coordination peut aussi être considérée comme une capacité à maintenir une association récurrente, spécifique à un contexte et à une phase, entre différentes parties et articulations du corps dans des dimensions spatio-temporelles .

Les générateurs de patrons centraux (GPC), un réseau fonctionnel de neurones spinaux, coordonnent et régulent les mouvements rythmiques des bras et des jambes au cours de la locomotion . Les mécanismes neuronaux sont souvent retrouvés dans les tâches rythmiques similaires comme la marche et les exercices de stepping . Le couplage neuronal intervient dans les dimensions spatio-temporelles du mouvement. Les GPC et l’hémisphère cérébral dominant régulent l’aspect temporel ; tandis que le corps calleux contrôle l’aspect spatial du mouvement . Ainsi, des zones cérébrales distribuées sont responsables de la coordination inter-membres spécifique à une tâche donnée .

Une communication neuronale croisée entre les deux hémisphères cérébraux leur permet de communiquer pour obtenir un patron de mouvement coordonné. Le couplage entre les deux côtés du cerveau limite et module les actions spécifiques en fonction du contexte environnemental . Une synchronisation inter-hémisphérique contrôle les mouvements bimanuels couplés pour les membres supérieurs et inférieurs . Le mouvement bimanuel coordonné est le résultat de la suppression de l’interférence entre les deux hémisphères. Ce type de couplage entre hémisphères joue un rôle important au cours de l’apprentissage d’une nouvelle tâche bimanuelle comme jouer du piano .

Les membres supérieurs interagissent avec les membres inférieurs en fonction du contexte pendant la station debout et la marche . Par exemple, l’action d’attraper une balle quand on est en position debout et celle de marcher en portant un sac exigent différentes interactions entre les membres. Les mouvements rythmiques des membres supérieurs augmentent le recrutement neuromusculaire des membres inférieurs . Les membres présentent une coordination inter-membres spécifique, précise et efficace. Cependant, cette coordination est diminuée lors d’une action exécutée par un membre soit non fonctionnel, soit unique .

Dans des conditions comme l’hémiparésie suite à un AVC, les troubles de la coordination inter-membres sont dus au réseau distribué de la synchronisation et désynchronisation neuronale . Les sujets ayant subi un AVC conservent une interaction étroite entre le côté atteint et le côté moins atteint ; cependant, il y a une diminution des patrons de mouvements inter-membres au cours d’un travail bimanuel . Le patron de mouvement affecté provoque des asymétries bimanuelles et des déficiences spécifiques à certaines tâches. Ces déficiences justifient une intervention qui donnera une meilleure récupération motrice et fonctionnelle que celle obtenue avec la méthode existante .

Même après un AVC, le couplage neuronal inter-membres persiste. Par conséquent, le couplage et la contribution spinale des mouvements rythmiques peuvent être utilisés dans le cadre d’une rééducation après AVC . La rééducation peut intégrer des mouvements bilatéraux des membres supérieurs et inférieurs, simultanément ou consécutivement, afin de faciliter la coordination inter-membres . Des mouvements bimanuels répétitifs coordonnés peuvent développer la fonction motrice et favoriser une plasticité neuronale spécifique à l’activité . L’objectif de cet article de synthèse est de comprendre la coordination inter-membres et le couplage neuronal ainsi que leurs possibles implications dans le traitement de l’hémiparésie après un AVC.

2.2

Couplage neuronal et coordination inter-membres

La coordination inter-membres, un important aspect du contrôle moteur, est obtenue par couplage spatio-temporel des mouvements des membres . Il s’agit d’une interaction entre la cinématique segmentaire, la dynamique articulaire et l’activité musculaire. En d’autres termes, cela concerne les mouvements qui nécessitent une utilisation rythmique, séquentielle et simultanée des deux côtés du corps. On peut distinguer deux catégories : la coordination bimanuelle et la coordination main–pied. La coordination bimanuelle est une coordination inter-membres, acquise par l’expérience, faisant intervenir les deux bras pour tout type de travail à deux mains. Elle nécessite aussi une coordination intra-membre et inter-membres (intégration et séquençage de l’action, respectivement au niveau d’un membre et entre les membres) pour exécuter une tâche avec succès. Par exemple, lancer une grosse balle ou utiliser une fourchette et un couteau simultanément pour manger . La coordination main–pied est un couplage simultané de soit le côté ipsilatéral, soit le côté controlatéral ou des deux côtés du corps ; par exemple, l’utilisation des mains et des pieds en conduisant une voiture. Par conséquent, la coordination inter-membres est un répertoire of compétences allant des activités simples de la vie quotidienne à des tâches complexes coordonnées. Le couplage neuronal existe malgré les contraintes biomécaniques .

Le couplage inter-membres existe déjà à la naissance, s’établissant dès la période prénatale, et, par la suite, il se transforme de mouvements réflexes en mouvements dirigés vers un but et volontaires, au cours du développement . Un nourrisson présente un couplage neuronal inter-membres sous forme de mouvements en miroir, c’est-à-dire des mouvements involontaires d’un côté du corps ; ces mouvements se produisent en copiant les mouvements volontaires exécutés du côté opposé. Ceci pourrait être dû à un corps calleux immature chez le nourrisson . Toutefois, après maturation du corps calleux, un individu est capable de coupler et découpler volontairement les mouvements des membres.

Les activités comme par exemple danser, nager, marcher, enfiler un pantalon en étant debout, lancer un objet avec les bras tout en marchant, ou courir en agitant les mains nécessitent une coordination inter-membres modulée des quatre membres. Toutefois, la coordination peut être différente selon les activités, à cause des neuro-mécanismes spécifiques à certaines conditions .

Les concepts de couplage neuronal et de coordination inter-membres peuvent être utilisés pour l’activation musculaire. Dans leur étude, Huang H.J. et Ferris D.P. (2009) ont étudié le couplage des quatre membres lors de l’exécution de mouvements dans différentes directions. Seize sujets sains (âgés de18 à 29 ans) ont fait du stepping en position allongée en suivant différentes combinaisons de mouvements (actif, passif et effort musculaire maximal d’un membre) des membres supérieurs et inférieurs à l’aide d’un monte-marche ( stepper ) à position allongée commandé par ordinateur (fréquence : 1,25 mètre/seconde). L’activité de 16 muscles (quatre muscles par membre) était enregistrée à l’aide d’un EMG (20–450 HZ). Ils ont constaté que les efforts d’un membre supérieur actif produisent une activation musculaire des membres inférieurs passifs, ce qui n’avait pas été observé pendant les mouvements simultanés des membres supérieurs et inférieurs. En outre, l’effort maximal d’un seul membre supérieur augmente l’activation musculaire du membre inférieur ipsilatéral .

Le couplage est modifié par la vitesse du mouvement ; par exemple, un changement de patron et de vitesse du balancement des bras au cours de la course par rapport à la marche. Kao P.C. et Ferris D.P. (2005) ont exploré les effets de l’activité des membres supérieurs sur l’activation neuromusculaire des membres inférieurs à quatre vitesses différentes (30 à 120 pas/minute). L’activation musculaire augmentait avec la vitesse de stepping .

Des mouvements simultanés et rythmiques des bras et des jambes ont des effets excitateurs sur les activités locomotrices chez les individus sains . Cependant, les mouvements des membres supérieurs réduisent l’excitabilité du réflexe spinal pour les membres inférieurs . Au contraire, le découplage du mouvement d’un membre exerce des effets inhibiteurs sur l’autre membre. Par exemple, le mouvement unilatéral d’un membre inférieur ne peut pas être exécuté avec une synchronisation musculaire similaire à celle du mouvement bilatéral .

Les mouvements bimanuels des membres supérieurs pour les tâches dirigées vers un but et les mouvements des membres inférieurs au cours de la marche font appel à différents modes de coordination. Le mode symétrique (en phase) se produit quand des groupes musculaires similaires agissent simultanément des deux côtés, tandis que le mode parallèle (en antiphase) survient quand les groupes musculaires agissent alternativement des deux côtés ; par exemple, des flexions et extensions simultanées (en phase) ou alternatives (antiphase) des deux coudes. Le mode en phase est plus précis et stable que le mode en antiphase. Une déviation du mode en phase ou antiphase requiert un travail important pour développer la coordination inter-membres ; par exemple, lors de l’apprentissage de nouvelles activités. Les mouvements bimanuels des membres supérieurs dirigés vers un but utilisent généralement le mode en phase alors que les mouvements des membres inférieurs au cours de la marche font appel au mode antiphase .

2.3

Structure neuronale responsable du couplage

Le corps calleux, une caractéristique propre au cerveau des mammifères, est la structure neuro-anatomique la plus connue pour la communication inter-hémisphérique. Cependant, le corps calleux n’est pas la seule structure responsable de la coordination bilatérale. L’hémisphère ipsilatéral, par lebiais du tractus latéral et du tractus ventral, joue un rôle indirect dans les mouvements bimanuels. Le rôle du corps calleux est vital pour les tâches qui exigent une coordination renforcée des deux mains . Le corps calleux régule l’aspect spatial d’un mouvement coordonné . Il est constitué de fibres structurées irrégulières qui transportent les informations relatives à une différence fonctionnelle entre les zones corticales bilatérales. Les fibres ont un rôle essentiel dans la coordination bimanuelle en produisant des stimulations neuronales synchronisées et un traitement complémentaire des informations .

En outre, la coordination inter-membres est soumise à un contrôle neuronal distribué plutôt qu’à des zones cérébrales spécifiques . Les représentations au niveau du cortex moteur partagées à la fois par les membres supérieurs et inférieurs régulent la coordination . La coordination inter-membres de la locomotion est principalement dépendante de la moelle épinière, tandis que le mouvement bimanuel des membres supérieurs est le résultat d’un couplage cortical distribué .

L’aire motrice supplémentaire (SMA), une région du cortex moteur primaire, est essentiellement responsable de l’organisation et du contrôle de la coordination inter-membres . Les tâches bimanuelles de routine entraînent une extension du réseau dans le cortex sensorimoteur primaire bilatéral (SM1), l’aire motrice cingulaire, le cortex prémoteur dorsal et le cortex pariétal postérieur . Les structures supraspinales telles que la SMA, le cervelet et la région mésencéphalique locomotrice jouent un rôle important dans le couplage entre les GPC du bras droit et du bras gauche . Des études par EEG ont démontré une activation spécifique dans la SMA au cours de mouvements bimanuels. Par conséquent, la coordination inter-membres peut être perturbée par les lésions dans l’aire SMA. Bien que la synchronisation inter-hémisphérique ne varie pas avec les tâches unimanuelles et bimanuelles, elle est liée à la complexité des mouvements . Dans le cerveau sans lésions, on peut observer l’activation de multiples régions motrices en réponse à des mouvements unimanuels et bimanuels. Par conséquent, la communication inter-hémisphérique est de la plus grande importance pour la coordination des nombreuses régions cérébrales nécessaire à une bonne fonction motrice . De plus, la connectivité inter-hémisphérique est favorable au développement de la latéralisation du cerveau dans l’espèce humaine, ce qui la distingue des espèces animales .

2.4

Neurophysiologie du couplage

Le mouvement bimanuel coordonné est le résultat de la suppression d’interférences et du couplage neuronal intense des deux hémisphères . L’interaction neuronale croisée entre les deux hémisphères permet d’améliorer la communication inter-hémisphérique. Le réseau neuronal d’un hémisphère est couplé au réseau de l’autre hémisphère en transmettant des informations relatives à l’environnement. Le couplage entre les hémisphères limite et module les actions d’un individu dans différents contextes, avec pour résultat un mouvement complexe.

Les GPC sont aussi une source importante de couplage, et ils jouent un rôle important dans les mouvements rythmiques bilatéraux. Ces générateurs sont des réseaux fonctionnels de cellules nerveuses qui se trouvent dans la moelle épinière et qui produisent des mouvements rythmiques spécifiques, spontanés et involontaires. De tels mouvements servent à la marche et à la locomotion . De plus, il existe un couplage des circuits inter neuronaux au niveau cervico-thoracique contrôlant les mouvements des bras et des jambes pendant la locomotion humaine . Le patron de coordination bras-jambe pendant la marche, la marche quadrupède, la nage et la dance chez l’être humain est dû aux GPC qui sont couplés séparément pour les membres supérieurs et inférieurs . Les GPCcontribuent également à contrôler les mouvements rythmiques des bras. Cependant, le couplage des jambes par le biais des GPC est plus fort que celui qui relie les bras. Le couplage plus fort des deux membres supérieurs indique l’usage habituel avec un patron réciproque. L’usage du membre supérieur dans les activités de la vie quotidienne se fait souvent de manière bilatérale ; cependant, les mouvements requis dans la plupart des tâches sont asymétriques et non réciproques .

Le contrôle neuronal du mouvement rythmique des bras et des jambes est similaire dans les activités fréquentes. La perte de communication inter-hémisphérique peut perturber des patrons de mouvement complexes ; cependant, les GPC peuvent être intacts et produire un mouvement rythmique couplé. Ces générateurs associés avec l’hémisphère dominant contrôlent habituellement l’aspect temporel d’un mouvement coordonné .

Les êtres humains réalisent un nombre infini de tâches comportant diverses permutations et associations de patrons de mouvements entre les quatre membres. Bien que les contraintes neuronales n’autorisent pas ces associations, l’apprentissage de compétences par la pratique pendant des jours voire des années peut permettre de dépasser ces contraintes. La capacité neuronale à dépasser les contraintes dépend de divers facteurs comme le contexte, la cognition et la signification d’une activité. Le couplage entre les hémisphères joue un rôle important au cours de l’apprentissage d’une nouvelle activité bimanuelle. Par exemple, la coordination inter-membres pour exécuter des mouvements bimanuels précis avec les doigts lors de l’utilisation d’un clavier nécessite un couplage neuronal intense .

2.5

Activités bimanuelles des membres supérieurs

Les bras sont fortement connectés, formant comme une unité coordonnée, au niveau du cerveau, au cours de l’exécution d’un mouvement bilatéral simultané. L’activation modérée d’un seul bras ou d’une main produit un débordement de contraction des muscles moteurs de l’autre côté . Les termes « bimanuel » et « bilatéral » ont été utilisés de manière interchangeable dans la littérature . Les tâches bilatérales consistent en l’exécution dépendante des deux mains ensemble, soit symétrique ou asymétrique ; par exemple, lancer ou attraper une grosse balle (symétrique), ouvrir un bocal (asymétrique). Une activité bimanuelle est un mouvement indépendant de chaque membre ou main simultanément ; par exemple, se servir d’une fourchette et d’un couteau en même temps pour manger, saisir deux objets différents avec les deux mains indépendamment .

La coordination bimanuelle au cours des activités dirigées vers un but nécessite la régulation spatio-temporelle du patron de mouvement du membre supérieur. Cette régulation survient malgré des contraintes neuronales entre les deux hémisphères. Le retour d’informations visuelles permet d’améliorer le contrôle dans les activités fonctionnelles bimanuelles. L’absence de retour visuel augmente de façon importante le temps de réaction des bras. Cependant, le retour visuel ne joue aucun rôle dans la direction du mouvement au cours des activités bimanuelles .

Un hémisphère inhibe l’autre hémisphère pendant l’exécution simultanée de deux mouvements différents des bras. Cependant, l’inhibition inter-hémisphérique se transforme en désinhibition avec la pratique de tâches bimanuelles ; par exemple, frapper sur un tambour des deux mains. Le mouvement bilatéral simultané développe la désinhibition inter-hémisphérique, permettant la réorganisation par le partage des ordres de mouvement normaux venant de l’hémisphère non endommagé. Cette désinhibition encourage le recrutement de neurones non endommagés pour former de nouveaux réseaux neuronaux en rapport avec l’activité . Les interactions tant neuronales que biomécaniques entre les membres et au niveau des membres permettent l’exécution de mouvements bimanuels . De plus, les changements d’excitabilité des voies motrices pendant une activation bilatérale favorisent des mouvements symétriques stables . Il est plus facile d’exécuter une tâche après un entraînement adapté. Les mouvements acquis par l’expérience exercent moins de demande sur les systèmes corticaux et sous-corticaux. Haslinger B. et al. (2004) ont comparé les résultats obtenus par IRMf de mouvements bimanuels chez des pianistes professionnels par rapport à ceux de sujets témoins. Les sujets témoins ont démontré une plus forte activation au niveau du cortex cingulaire antérieur, du cortex prémoteur dorsal, des deux hémisphères cérébelleux et des noyaux gris centraux droits par rapport aux pianistes. Ce résultat confirme clairement le besoin de développer des protocoles de rééducation qui mettent l’accent sur la pratique de tâches bimanuelles .

En outre, à cause de la latéralisation du cerveau, il existe des restrictions de couplage inter-membres pendant les activités bimanuelles. Malgré la présence de muscles homologues de chaque côté du corps, il est difficile de réaliser des mouvements bimanuels symétriques en miroir à cause de différents contrôles articulaires entre les bras. Dounskaia N. et al. (2010) ont réalisé une étude visant à évaluer la différence entre le bras dominant et le non-dominant dans les mouvements bimanuels sur 13 sujets droitiers en bonne santé (cinq hommes et huit femmes, moyenne d’âge : 22,1 ± 3,2 ans). Deux expériences ont été réalisées : dans l’expérience 1, il fallait dessiner un cercle en bimanuel, de manière symétrique ou asymétrique à une fréquence allant de modérée à rapide ; dans l’expérience 2, il fallait dessiner en bimanuel des ovales avec quatre orientations différentes. Les différentes trajectoires de mouvement des membres (asymétrie bimanuelle) étaient notées avec une augmentation de la vitesse d’exécution .

Les deux hémisphères contribuent différemment au membre supérieur proximal et distal. Les mouvements proximaux ont plus de représentations bi-hémisphériques par rapport aux mouvements distaux. Les représentations se manifestent par différents mécanismes neuronaux pour les mouvements du bras proximal et des doigts en bimanuel .

2.6

Locomotion

La locomotion chez les vertébrés et les invertébrés est l’exemple le plus visible de coordination inter-membres. Toutes les formes de locomotion telles que marcher, courir, monter des escaliers et nager fait appel à la coordination inter-membres et au couplage neuronal . Le patron de coordination s’adapte aux besoins de l’activité .

La locomotion humaine a évolué à partir des animaux quadrupèdes. L’action de ramper/avancer sur les genoux et les mains, une étape importante du développement humain normal, est similaire à celle des animaux. Les caractéristiques analogues de l’action d’avancer en position quadrupède (sur les genoux et les mains) suggèrent l’existence d’un mécanisme neuronal sous-jacent commun chez l’humain et les animaux . Chez l’humain, au cours du processus de développement, la locomotion quadrupède progresse vers la marche bipédique. La locomotion humaine bipédique laisse les membres supérieurs (l’équivalent des pattes avant des animaux) libres d’exécuter tout un éventail de tâches complexes dirigées vers un but, ce qui distingue les humains des animaux. Pour une démarche sûre et stable, le couplage inter-membres entre les membres supérieurs et inférieurs est essentiel. Le couplage joue aussi un rôle au cours de la locomotion quand la vision est mauvaise avec la participation du membre supérieur permettant d’anticiper le mouvement .

Au cours de la marche, le balancement du bras en avant se produit avec le passage en arrière de la jambe controlatérale. Les mêmes muscles du membre supérieur se contractent quand on empêche le balancement du bras . L’activation musculaire du bras peut être considérée comme une fonction résiduelle de la locomotion quadrupède .

Le mécanisme neuronal et le patron de coordination sont communs à tous les types de locomotion . De plus, la coordination à la fois intra-membre et inter-membres fonctionne pendant la marche, et elle peut s’adapter en réponse à un entraînement de courte durée. Reisman S.D. et al. (2005) ont mené une étude sur 21 sujets sains (moyenne d’âge : 30,4 ± 8,6 ans) dans le but d’analyser l’adaptation du patron intra- et inter-membres pendant une séance de 10 minutes de marche sur un tapis roulant à double courroie réglé à différentes vitesses. Au début, tous les participants présentaient une asymétrie de la longueur des pas et des transitions d’une jambe sur l’autre, ce qui s’est amélioré plus tard. Cependant, ils ont remarqué une post-adaptation avec asymétrie inversée lors de la marche sur le tapis à une courroie. L’adaptation inter-membres était graduelle, alors que l’adaptation intra-membre était rapide sans aucun effet post-entraînement .

2.7

Problèmes spécifiques à l’hémiparésie après un AVC

2.8

Conséquences cliniques pour la rééducation après un AVC

La rééducation motrice dans le cadre d’une hémiparésie due à un AVC est toujours un challenge. Diverses approches conventionnelles et contemporaines de rééducation ont été mises au point et étudiées avec pour objectif le rétablissement des capacités motrices et fonctionnelles. Bien que les approches conventionnelles comme les méthodes de Brunnstrom, de Bobath, de Rood et la facilitation neuromusculaire proprioceptive (FNP) comportent des éléments de coordination inter-membres, il leur manque un fondement théorique solide sur les principes du couplage . La rééducation motrice classique comporte un mélange éclectique de ces approches, ce qui est dû au manque de données probantes sur leur efficacité . Par contraste avec les méthodes conventionnelles, la méthode la plus évidente pour les membres supérieurs, c’est-à-dire la thérapie par contrainte induite (TCI), n’utilise pas le concept de couplage inter-membres . Les mouvements de couplage peuvent être utilisés pour compléter les protocoles évidents. Malgré une diminution de sa vitesse et sa durée, le mouvement du côté atteint deviendrait plus fluide s’il était combiné à celui du côté moins atteint . La compréhension du couplage neuronal inter-membres possède un fort potentiel dans la rééducation après un AVC. Il serait souhaitable de mieux comprendre les méthodes existantes et de développer de nouvelles formes d’intervention permettant d’exploiter le concept de couplage. La Fig. 1 est un modèle proposé pour représenter les relations de niveau neuronal entre les différents membres.

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